鸣人在九尾怂恿下准备揭开封印之时，四代封印的查克拉现身阻止，鸣人才得知自己的身世，四代与鸣人交谈后重新封印九尾并消失。鸣人脱离地爆天星，用螺旋丸打败了天道，并找到佩恩本体——长门。与鸣人的交谈中，长门被鸣人感化。放弃原定计划，决定将梦想托付给鸣人，期盼鸣人能够完成几代人的使命，之后耗尽生命复活了自己这次突袭杀死的所人。鸣人送走小南，回到木叶。所有村民欢迎鸣人回来，把鸣人当成英雄崇拜。

我爱罗等人赶到，“斑”发动第四次忍界大战的情况告诉鸣人，沉痛的消息不断传来，让鸣人难以承受，出现过度呼吸症而昏迷。之后，鸣人受大蛤蟆仙人暗示寻找八尾人柱力奇拉比。在木叶和同盟国的安排下，鸣人抵达一座孤岛，与比会合，展开“训练”。鸣人在比的指引下，在真实之瀑中面对心中的黑暗鸣人，初次对决结果是不分胜负。而在听闻比的过去之后，鸣人终于成功感化黑暗鸣人，比亦允诺协助鸣人进行九尾控制训练。在比引导下，鸣人抵达自己的心中最深处，与九尾交战，目的是要从九尾体内把它的查克拉抢过来。九尾的憎恨过于庞大。在鸣人快被憎恨吞噬时，母亲玖辛奈的查克拉出现在鸣人面前。鸣人在母亲的帮助下重新迎战，成功压制了九尾并控制其查克拉，玖辛奈告知鸣人自己正是前任九尾人柱力，并向鸣人揭露16年前九尾袭击木叶的真相。鸣人谢过母亲并承诺成为超越父母的忍者，返回了现实世界。由于经过查克拉控制训练，鸣人进入尾兽模式后能够感觉到他人的负面情绪，因而识破藏身于鲛肌里鬼鲛，鬼鲛自知不敌欲逃走，被鸣人打成重伤。但鸣人也因脚踏力过猛被卡住，无法追击。之后鸣人在比的引导下，展开尾兽查克拉应用训练的最后阶段。鸣人与比一同奔赴战场。途中遇到长门，摆脱兜的控制后帮助鸣人与比封印长门。另外赶往另一个战场的一个鸣人分身帮助我爱罗他们打败了二代土影和三代雷影，但兜控制二代土影通灵出真正的宇智波斑。五影到齐与斑作战，鸣人受五影的托付后解除分身。本体和比在前进的路上遭遇假“斑”率领的人柱力们，但寡不敌众而处于劣势，卡卡西和凯赶到帮助鸣人他们共同作战。鸣人在战斗中进入尾兽们的内心世界，感化了包括九尾在内的众尾兽，成为继六道仙人以后第二个得到尾兽认同的人，并第一次实现了真正的尾兽化，在九喇嘛、比、八尾、卡卡西和凯的帮助下共同对抗假“斑”。假“斑”准备强行复活十尾，为阻止十尾复活，鸣人等人联手攻击假“斑”，最终卡卡西破解了假“斑”的时空间忍术并最终击碎了假“斑”的面具。假“斑”现出真面目——卡卡西曾经的队友宇智波带土。解除秽土转生契约的斑来到了战场，与带土一起作战。斑和带土成功复活了十尾，这时忍者联军登场，合力对付十尾，但十尾过于强大的力量让忍者联军损伤惨重，宁次也为保护鸣人和雏田而牺牲。鸣人在带土的讥讽质问中几乎绝望，但在雏田的安慰和九尾的训斥下使他恢复了精神。鸣人把九尾再次制造的查克拉调整成适合每个忍者的类型，输送到忍者联军每个成员身上。四位火影奔赴战场后联合发动四赤阳阵困住十尾；而此时的十尾释放出一颗尾兽玉，企图破坏结界，四位火影已提高警惕做好准备，成功防御了十尾的尾兽玉攻击，使十尾自食苦果。之后，带土返回并吸收十尾，成功变成十尾人柱力，面对前所未见的强敌，鸣人，佐助与先代火影配合进攻，期间发现了十尾人柱力不能化解仙术的缺陷，在第二代火影的配合下利用仙术螺旋丸成功进行有效攻击。之后，带土释放神树，利用神树将大量忍者的查克拉吸收导致忍者联军受到极大伤亡，鸣人在内心即将发生动摇时在佐助的带动下重拾信心，最后二人联手使用“威装·须佐能乎”对战十尾人柱力宇智波带土，在二人的努力以及其他忍者联军的配合支持下，带土终于被击败，其体内的众尾兽被成功救出。紧接着，斑也被柱间使用木遁木龙之术束缚住，柱间打算以此吸收斑的查克拉，斑吸收查克拉的忍术也因此无效了，此时，鸣人趁机使用大玉螺旋丸手里剑企图给予斑最后一击。在鸣人和佐井即将将斑封印时，斑控制带土使用“轮回天生之术”将自己成功复活，并前往九大尾兽所在之处狩猎尾兽。开始，由于斑没有双眼所以在与九只尾兽对战中处于劣势，但很快，由于一只白绝将斑的轮回眼交还给斑，使斑利用轮回眼能力击倒九大尾兽并将其一一吸入外道魔像内，鸣人因为九喇嘛被抽离身体，濒临死亡。我爱罗受九喇嘛委托将濒死的鸣人带至樱所在处，樱使用全部精力拯救鸣人，以设法延长鸣人生命，后被旗木卡卡西吸入异空间。之后，已经觉醒过来的带土成功进入异空间，并将黑绝夺取的阴九喇嘛查克拉以及部分一尾和八尾查克拉输入鸣人体内，在精神世界里，鸣人见到了传说中的六道仙人·大筒木羽衣，了解了一切的起源并得知自己是六道仙人次子阿修罗的转世，在与六道仙人进行一番交流后，鸣人和佐助两人在选择了各自的道路并接受了六道仙人的力量。鸣人苏醒后，获得了六道仙人赠予封印术式“阳之力”并因拥有了九大尾兽以及少许六道仙术的查克拉而能够开启六道仙人模式。鸣人在获得了六道仙人给予力量后实力已今非昔比，一脚踢开了斑的求道玉，并利用“阴阳遁之术”救回了因使用八门遁甲之阵而处于濒死状态的迈特凯，之后鸣人一击重创斑并斩断神树的本体，与佐助一同挑战斑。斑因处于下风而设法进入异空间，从带土身上夺回另一只轮回眼，之后返回，并发动无限月读。无限月读已经开始，鸣人急于拯救被幻术操控的同伴，欲冲出阻挡月读光照的须佐能乎，被佐助拦下。佐助说出小樱和卡卡西拖后腿，激怒鸣人。突然，潜伏已久的黑绝刺穿斑的胸口，并借助斑的身体复活大筒木辉夜，鸣人佐助欲阻止，无奈不敌辉夜那强大的查克拉。黑绝趁着佐助的须佐能乎爆炸之际，控制住了两人的身体。盛怒之下的鸣人挣脱黑绝控制，准备与佐助联合发动封印术，封印辉夜。但辉夜用术将两人传送至不同世界，使仙人的阴阳查克拉无法同时发挥作用，而她自己单独对付鸣人。鸣人的本体制造影分身使用体术与辉夜对战以此拖延时间与佐助汇合。带土用神威将佐助传送回来，之后为救鸣人而牺牲。鸣人、佐助、樱与暂时继承了带土写轮眼的卡卡西一同发起进攻，终于成功封印了辉夜。大筒木辉夜被封印后，六道仙人与17位已逝去的五影共同使出通灵之术，将第七班、九只尾兽以及濒死状态的宇智波斑从始球空间转移回忍者世界。之后六道仙人解除秽土转生与净土召唤，17位五影的灵魂回归净土。

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